Ambientado durante la Segunda Guerra Mundial, "Portrait of Ruin" sigue a Jonathan Morris y Charlotte Aulin explorando un castillo lleno de pinturas que funcionan como portales a mundos separados, cada uno con su propia estética y enemigos. El equipo liderado por Koji Igarashi, curtido en la saga desde Symphony of the Night, aprovechó la posibilidad de alternar entre dos personajes con habilidades distintas para profundizar el diseño de niveles característico de la serie.
Es una de las tres entregas que consolidaron a la DS como el hogar natural del Castlevania post-Symphony of the Night, y sigue siendo una referencia obligada del Metroidvania como género. Para quien recién se acerca al estilo, es una de las puertas de entrada más sólidas de todo el catálogo.
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