Parte de la reinvención más oscura y narrativa que Activision le dio a la mascota de PlayStation Spyro a mediados de los 2000, esta entrega continúa la historia de Spyro y Cynder enfrentando a los Oscuros Maestros, que intentan sumir al mundo en una noche eterna. La versión de DS adapta la fórmula de plataformas y combate elemental de las ediciones de sobremesa a la perspectiva y los controles de la portátil.
Es representativo de cómo las franquicias de plataformas de PlayStation buscaron una segunda vida multiplataforma en la DS durante su reinvención de mediados de los 2000, con un tono más adulto que el de los Spyro originales de Insomniac Games.
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